Menjelang tahun sebelum kemunculan Rays, kawasan di sekitar Tampa hingga St. Petersburg, Florida sering dicadangkan sebagai tapak pemindahan untuk banyak pasukan yang bergelut di Major League Baseball. Kawasan tersebut menjadi pusat latihan musim bunga bagi pasukan MLB. Sejak Chicago Cubs memindahkan latihan mereka ke Tampa pada 1913, banyak pasukan menunjukkan minat untuk berpindah ke sana yang sudah pun memiliki rangkaian peminat tersendiri. Walau bagaimanapun, tiada satu pasukan pun berpindah ke kawasan itu dan Tampa Bay terus ketiadaan pasukan MLB sehingga ia dikurniakan satu pasukan tambahan ketika pertemuan pemilik Major League Baseball 1995.

Sebulan sebelum musim bermula, Tampa Bay menandatangani bakal pemain Dewan Kemahsyuran iaitu Wade Boggs yang membesar di Tampa dan terus menjadi pemain paling digemari dalam kalangan peminat. Walau bagaimanapun, Devil Rays memulakan aksi yang menghambarkan dengan mencatatkan rekod kekalahan pada 10 musim sulungnya dan menduduki tempat terakhir dan kedua terakhir di divisyen.

Pada tahun 2008, pasukan Rays yang mengguna pakai nama baru menghasilkan kebangkitan terhebat dalam sejarah besbol. Di bawah kepimpinan Joe Maddon dan pemain-pemain muda seperti Scott Kazmir, Matt Garza, Evan Longoria dan Carl Crawford, Rays menghasilkan rekod 95–67 dan peningkatan 29 kemenangan lebih daripada musim lalu. Rays layak ke aksi playoff pertama dalam sejarah pasukan sebagai juara AL East. Dalam aksi American League Championship Series 2008, Rays mengetepikan juara dunia, Boston Red Sox untuk meneruskan kemaraan ke Siri Dunia. Rays akhirnya tewas dalam aksi akhir kepada Philadelphia Phillies, tetapi ia masih dianggap sebagai kebangkitan dramatik yang memperlihatkan perubahan mendadak dalam masa satu tahun sahaja.

Rays sekali lagi mara ke playoff pada 2010 dan 2011 tetapi berakhir dengan penyingkiran. Pasukan ini memenang isatu perlawanan di postseason Wild Card tetapi tewas di pusingan Division Series. Rays kemudian merosot apabila Maddon berpindah ke Cubs selepas Tampa Bay menamatkan musim 2014 dengan rekod kekalahan. Musim tersebut menandakan permulaan rekod kekalahan empat musim berturut-turut. Keadaan ini berlarutan sehingga tahun 2018 apabila Rays melakar kejutan dengan meraih 90 kemenangan tetapi menemui kegagalan di kelayakan postseason. Tampa Bay kembali bangkit pada 2019 dengan memenangi 92 perlawanan dan aksi Wild Card sebelum mara ke Division Series apabila Rays tewas dalam lima perlawanan.

Rays menetapkan rekod terbaik di AL pada 2020 (40–20, musim dipendekkan oleh MLB disebabkan pandemik COVID-19) dan kemudian meraih kejayaan pennant kedua mereka di ALCS mengatasi Houston Astros. Pasukan ini kemudiannya berdepan kekecewaan apabila gagal meraih kejuaraan dunia pertama disebabkan kecundang kepada Dodgers. Pada 2021, Tampa Bay sekali lagi melebarkan rekod terbaik di AL (100–62), tetapi aksi postseason mereka berakhir apabila tewas kepada Rod Sox di siri divisyen.